9. ENFERMEDADES DE MOLUSCOS BIVALVOS DE INTERÉS COMERCIAL CAUSADAS POR METAZOOS
Resumen
Los metazoos que causan perjuicios en los bivalvos sometidos a explotación son muy diversos. Dentro de los organismos que excavan las valvas se encuentran los poríferos de la familia Clionaidae, los poliquetos principalmente de la familia Spionidae y algunas especies de bivalvos, contándose los dos primeros grupos entre los más perjudiciales para la acuicultura debido a su diversidad, abundancia y ubicuidad. La patología ocasionada puede ser severa dependiendo de la masividad de la invasión. Cuando los túneles excavados por alguno de estos organismos alcanzan la superficie interna de la valva, se observan pústulas de color amarronado que representan capas de conquiolina depositadas por el bivalvo. En el caso de los poliquetos polidóridos, en ocasiones, se forman en el interior de las valvas ampollas de paredes delgadas que suelen contener lodo y desechos de los poliquetos. El aspecto de las valvas perforadas disminuye el valor comercial del bivalvo. Dentro de los helmintos parásitos, turbelarios de las familias Urastomidae (Urastoma cyprinae) y Graffillidae (Graffílla spp. y Paravortex spp.) se hallan principalmente en branquias y en intestino respectivamente. Algunos estudios revelaron a U. cyprinae como patogénico en las branquias, mientras que para Paravortex spp. no hay evidencia de que causen efectos deletéreos, a pesar de conocerse que se alimentan a expensas de su hospedador. Céstodos en estado larval, representantes de cuatro órdenes, han sido reportados en bivalvos, cuyos adultos parasitan a elasmobranquios. Los metacestodes se han hallado en la cavidad paleal, en tejido conectivo del manto, en el lumen del intestino o en la masa visceral, con diferentes grados de reacción del hospedador. En general no causan daños severos en bivalvos sometidos a acuicultura. Los Digenea en estado larval son los principales parásitos metazoos de los bivalvos marinos: en estadío esporocisto castran al hospedador al ocupar la gónada, pero muy raramente se presentan en altas prevalencias. Los metacestodes se han hallado en la cavidad paleal, en tejido conectivo del manto, en el lumen del intestino o en la masa visceral, con diferentes grados de reacción del hospedador. En general no causan daños severos en bivalvos sometidos a acuicultura. Los Digenea en estado larval son los principales parásitos metazoos de los bivalvos marinos: en estadío esporocisto castran al hospedador al ocupar la gónada, pero muy raramente se presentan en altas prevalencias. Es como metacercarias, ocupando diversos órganos, donde ejercen sus efectos más patogénicos, ya que suelen estar en altas prevalencias e intensidades.
Las metacercarias que producen efectos más conspicuos son aquellas de las familias Echinostomatidae (enquistan en diversos tejidos) y Gymnophallidae (ocurren sin enquistar entre el manto y la valva, erigiendo muy variadas respuestas que comprometen al manto y a la valva). Algunas metacercarias de estas familias son parásitos potenciales del hombre. Aunque los nematodos no son parásitos frecuentes de los bivalvos marinos, unas pocas especies de Ascaridoidea y Spirurida pueden hallarse en estado larval y sin gran especificidad por el sitio de infestación. Asimismo, estos suelen presentarse en bajas prevalencias o intensidades y provocan encapsulaciones de distintos tipos. Algunas especies de Ascaridoidea son potencialmente peligrosas para la salud humana.
Otros organismos parásitos de los bivalvos son los gasterópodos de la familia Pyramidellidae. Estos comprenden un grupo diverso de heterobranquios de pequeño tamaño que viven como ectoparásitos en los bivalvos. Los bivalvos marinos son importantes hospedadores de los copépodos (la mayor parte del Orden Poecilostomatoida y unos pocos Harpacticoida), quienes habitan principalmente la cavidad del manto. Son los Mytilicola spp., al habitar en el intestino, los que causan entonces más perjuicios. Los cangrejos Pinnotheridae habitan la cavidad del manto de los bivalvos, quiénes constituyen sus hospedadores preferidos. Aunque originalmente considerados como comensales, se conoce causan daños en los palpos labiales y branquias y disminuyen la capacidad de filtración. Asimismo, el valor comercial de bivalvos albergando cangrejos en su interior se ve reducido. Otros habitantes de la cavidad del manto de los bivalvos son los nemertinos de la familia Malacobdellidae (Malacobdella spp.), siendo al parecer inocuos para sus hospedadores.
En general, las infestaciones por metazoos se ven reducidas cuando los cultivos se hallan suspendidos o alejados del sustrato. En el caso de helmintos con ciclos de vida complejos (cestodes, trematodes digeneos y nematodos), los bivalvos deben ser cultivados lejos de aquellos peces o aves que actúen como hospedadores definitivos.
1. INTRODUCCIÓN
Los metazoos que poseen una relación de tipo parásita con los bivalvos marinos pertenecen a grupos muy diversos. Resulta difícil establecer cuando un organismo es parásito en el sentido estricto, ya que depende de la definición que se aplique y debe conocerse el tipo de relación que exhiben con su hospedador (i.e., si existe dependencia metabólica o si pueden potencialmente causar enfermedad) (Bush et al. 2001; Schmidt y Roberts 2000; Smyth 1994). De todas maneras, aquellos metazoos que causen cualquier tipo de patología, ocasionando una disminución del valor comercial del bivalvo o la muerte, y que sean capaces de presentarse en altas prevalencias1, revisten interés desde el punto de vista de la acuicultura.
Han sido varios los autores que han realizado revisiones que incluyen a los metazoos parasitando bivalvos, entre ellas, las efectuadas por Bower et al. (1994), Cheng (1967b), Lauckner (1983) y Sindermann (1990), de las cuales la más exhaustiva es sin dudas la de Lauckner (1983). Actualizado periódicamente, el sitio de Internet creado y mantenido por Bower y McGladdery (2003) contiene valiosa información sobre enfermedades infecciosas de moluscos comercialmente explotados en Canadá y otras partes del mundo. Asimismo, el libro sobre parasitología marina editado por Rohde (2005) incluye, aunque de forma general y sintética, capítulos de metazoos causantes de enfermedades en bivalvos marinos escritos por reconocidos especialistas de cada grupo.
2. ORGANISMOS EXCAVADORES
2.1. Esponjas
Los Porífera son un grupo muy diverso de metazoos primitivos, dentro del cual existen algunas especies capaces de excavar sustratos calcáreos. La mayoría de aquellas que resultan patogénicas para los bivalvos sometidos a explotación pertenecen al Orden Hadromerida (Demospongia), encontrándose mayormente en la Familia Clionaidae. Esta familia aloja a los géneros Pione, Volzia, Clionaopsis, Cliona, Cliothosa, Thoosa, Spheciospongia y Cervicornia. Las especies de estos géneros poseen la capacidad de excavar galerías en sustratos calcáreos, las cuales habitan quedando luego conectadas con el exterior por medio de papilas (ostia y óscula), a lo que se denomina estadío alfa (Rützler 2002). En algunas especies se halló que la fusión de papilas da lugar a la forma incrustante (estadío beta), incluso alcanzando un hábito masivo al crecer más allá de su sustrato original (estadío gamma) (Rützler 2002).
Las esponjas Clionaidae perforan distintos sustratos calcáreos, incluyendo las valvas de los bivalvos, y obtienen sus nutrientes del agua, al igual que el resto de los organismos filtradores. La determinación taxonómica de las especies se basa principalmente en los tipos de espículas que posean, las dimensiones y características de éstas y su ubicación y disposición. También se toma en cuenta el color de la esponja en vivo y la geometría de las papilas, entre otras características.
Cuando están vivas poseen colores brillantes, siendo amarillas, naranjas, rojas o verdes (Lauckner 1983; Rohde 2005; Van Soest et al. 2005). Cliona es el género con mayor número de especies y Cliona celata, la especie tipo, es la más citada en bivalvos y se cree de distribución cosmopolita (Lauckner 1983). Sin embargo, los registros de ocurrencia «confiables» son a ambos lados del Océano Atlántico Norte, el Mar Mediterráneo y el Arrecife de la Gran Barrera en Australia (Rützler 2002). Los estadíos alfa (i.e., los tejidos alojados en el interior del sustrato se conectan al exterior por medio de papilas) son comunes y también obvios en valvas, principalmente de ostras, entre el intermareal y los 10 m de profundidad; los estadíos gamma ocurren libres en los sedimentos a 40 m de profundidad (Rützler 2002).
¹ La terminología referente a los índices parasitarios (prevalencia, intensidad y abundancia) utilizada en el presente trabajo es la acordada por Bush, A. O., K. D. Lafferty, J. M. Lotz y A. W. Shostak, 1997 Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology 83: 575-583.
Dentro de los bivalvos sometidos a explotación, las esponjas perforantes se han hallado en aquellos que presentan hábitos epifaunales como Crassostrea virginica, Crassostrea gigas, Ostrea edulis, Pinctada maxima y muchas otras especies de ostras, así como también en Placopecten magellanicus, Patinopecten yessoensis y otros pectínidos y, además, en mitílidos (Bower y McGladdery 2003; Lauckner 1983).
El mecanismo de excavación consiste en un proceso celular de dos etapas, una química y otra mecánica. Los pseudópodos de células especializadas secretan fosfatasa ácida, la cual está regulada por anhidrasa carbónica, que, junto a la acción de una enzima lisosomal disuelven la materia orgánica. De este modo desprenden pequeños fragmentos de forma aproximadamente hemisférica, los cuales son expulsados al exterior a través del canal excurrente de la esponja. Rützler y Rieger (1973) y Warburton (1958) estimaron que la componente química de este proceso corresponde al 2%-3% de la erosión total. Sin embargo, estudios recientes (Zundelevich et al. 2007) concluyen que la erosión química corresponde al 75%. Posteriormente, la esponja crece ocupando las cámaras excavadas y mantiene contacto con el exterior por medio de las papilas inhalantes (ostia) y exhalantes (óscula).
La patología ocasionada puede ser severa dependiendo de la masividad de la invasión. Las esponjas penetran en el periostraco formando hoyos circulares de 1-4 mm de diámetro en la superficie (dependiendo de la especie involucrada) (Fig. 1) y excavan una red de cámaras o galerías interconectadas dentro de la valva. Muchas veces alcanzan la superficie interna, donde se observan pústulas de color amarronado (Fig. 2) (Bower y McGladdery 2003; Lauckner 1983; Rohde 2005). En casos severos, el bivalvo se debilita al verse afectada la inserción del músculo aductor, por lo que la filtración se ve impedida y resulta en mortalidad (Lauckner 1983).
FIGURAS 1 Y 2. Valvas de Ostrea puelchana (Ostreidae) procedentes de Patagonia, Argentina, afectadas por Cliona celata (Porifera). 1. Hoyos en la superficie externa (flecha). 2. Pústulas amarronadas (flecha) en la superficie interna formadas como reacción a los túneles excavados por la esponja (fotografías tomadas por Nuria Vázquez). Barras de escala: 1 cm.
Además, el aspecto de las valvas como panal de abejas y los túneles formados por la esponja que pueden ser habitados por otros organismos (e.g., poliquetos) disminuyen el valor comercial del bivalvo (Bower y McGladdery 2003; Lauckner 1983; Rohde 2005). Asimismo, en el caso que el bivalvo infectado por esponjas alcanzara el mercado, su valor comercial se verá considerablemente reducido, ya que la coloración del porífero se torna oscura y sus tejidos se encuentran usualmente putrefactos, generando un olor desagradable (Warburton 1958). En el caso de las ostras, las pequeñas parecen ser menos susceptibles que los individuos de valvas más gruesas (Bower y McGladdery 2003).
La esponja Cliona sp., que invade las valvas de Pinctada maxima en Australia, es capaz de penetrar la capa externa prismática y la interna nacarada, resultando en altas mortalidades de las ostras perlíferas en un período de tiempo relativamente corto. En estadios de invasión avanzados, la resistencia estructural de las valvas se ve afectada (Stachowitsch 1980; Stefa niak et al. 2005) de forma tal que provee menor protección a los tejidos blandos.
Si el avance de la esponja continúa, el manto se retrae causando la muerte de la ostra (Bower y McGladdery 2003).
No se conocen métodos de erradicación una vez que se establecen las poblaciones. La colonización por contacto se considera el mecanismo principal de dispersión de estas esponjas dentro de la población de bivalvos (Bower y McGladdery 2003), por lo que los daños ocasionados en las valvas pueden reducirse si se utilizan sistemas de cultivo alejados del fondo.
2.2. Poliquetos
Los Polychaeta comprenden numerosos anélidos que ocupan la mayoría de los hábitats marinos, desde el intermareal hasta los fondos más profundos. Aunque la mayor parte de los poliquetos son de vida libre, el parasitismo como forma de vida evolucionó considerablemente dentro del grupo (Rohde 2005). Al menos han sido citadas tres familias perforadoras de valvas de moluscos, Spionidae, Sabellidae y Cirratulidae (Moreno et al. 2006).
Si bien la mayor parte de las especies de Sabellidae y Cirratulidae se han registrado en el abalone y otros gasterópodos, el sabélido Terebrasabella heterouncinata ha sido hallado en el pectínido Placopecten megellanicus y el cirratúlido Dodecaceria choromytilicola en los mitílidos Choromytilus chorus y Aulacomya atra (Moreno et al. 2006).
Sin dudas, la principal familia que afecta a bivalvos es la Spionidae, en particular las especies de los géneros Polydora, Dipolydora y Boccardia. Estas, junto a otras de géneros relacionados, se denominan vulgarmente polidóridos y se caracterizan por poseer el quinto segmento modificado, con quetas robustas en forma de gancho (Radashevsky et al. 2006). Las tres especies más ampliamente reportadas como perforadoras de moluscos bivalvos en el mundo son Polydora ciliata, P. hoplura y P. websteri (Radashevsky et al. 2006). Sin embargo, la taxonomía de P. ciliata ha sido revisada hace poco e incluye actualmente sólo poliquetos constructores de tubos. Consecuentemente, el nombre P. calcarea fue restituido para incluir aquellos espiónidos que son perforantes (Radashevsky et al. 2006).
Muchas especies de polidóridos son ampliamente conocidas por su capacidad de perforación en sustratos calcáreos, tales como valvas de moluscos, corales y algas coralinas (Martin y Britayev 1998). Poseen una distribución global en zonas costeras, aunque algunas especies están restringidas a ciertas áreas (Rohde 2005). Numerosos bivalvos de importancia comercial han sido hallados afectados por polidóridos (principalmente por Polydora spp.); entre ellos, los ostreidos Crassostrea spp., Ostrea spp., Saccostrea commercialis, Tiostrea chilenses, el mejillón Mytilus edulis, las almejas Ruditapes philippinarum, Chione spp., Mesodesma donacium, Mulinia sp. y los pectínidos, Patinopecten yessoensis, Crassedoma giganteum, Placopecten magellanicus, Argopecten purpuratus y Aequipecten tehuelchus (Boscolo y Giova nardi 2002; Bower y McGladdery 2003; Cáceres-Martínez et al. 1999; Ciocco 1990; Lauckner 1983; Murina y Solonchenko 1991; Oliva y Sánchez 2005; Radashevsky et al. 2006).
Gran parte de las infecciones causadas por polidóridos son inocuas, en particular cuando la intensidad es baja y las perforaciones se hallan confinadas a la valva. En ocasiones, los tubos alcanzan el interior de la valva y entonces los moluscos infestados reaccionan secretando capas de conquiolina en su intento por aislar al poliqueto. Se denominan «blisters» a las cámaras de paredes delgadas formadas de esta manera, las cuales suelen contener lodo y desechos de los poliquetos (Fig. 5). Se desconoce cuál es el gasto energético que conlleva este mecanismo, pero se cree que repercutiría en la condición del bivalvo, debido a que éste invierte menos energía en el desarrollo de las partes blandas (Martin y Britayev 1998). Asimismo, los polidóridos causan el debilitamiento de las valvas, haciendo a los bivalvos infectados más susceptibles de ser presas que los bivalvos no afectados. Se conoce que puede causar mortalidades al descomponerse el contenido del interior del tubo que resulta en producción de sulfuro de hidrógeno, tóxico para el bivalvo. Su presencia, además, hace menos atractivos a los bivalvos en términos comerciales y puede interferir con el cerramiento de las valvas y reducir el valor del molusco cuando es servido en la media valva (Bower y McGladdery 2003; Martin y Britayev 1998).
Los Spionidae exhiben un amplio rango de mecanismos reproductivos; sin embargo, la mayoría depositan sus huevos en cápsulas que unen a la pared interna del túnel (Rohde 2005). Presentan ciclos de vida cortos, de aproximadamente un año, una maduración rápida y una intensa actividad reproductiva. Se transmiten muy fácilmente por poseer larvas planctónicas. En general presentan estacionalidad, reproduciéndose preferentemente cuando la temperatura del agua es mayor (Lauckner 1983; Martin y Britayev 1998).
En la mayoría de los poliquetos perforadores se conoce que su disposición espacial es agrupada (Martin y Britayev 1998). Este patrón podría ser el resultado de hábitos gregarios de las larvas que se asientan o por la existencia de mecanismos de reproducción asexual que incrementan su número sobre el hospedador una vez que la infestación comenzó con 1 ó 2 fundadores (Martin y Britayev 1998). La estrategia de reproducción asexual asegura que una vez colonizado el sustrato por la larva, la población puede mantenerse y expandirse (Blake y Arnofsky 1999).
En Europa se han registrado mortalidades de mejillones, bajos índices de condición y pérdida del valor comercial debidos a infestaciones con P. calcarea (= P. ciliata) (Bower y McGladdery 2003; Lauckner 1983). Las perforaciones, no sólo causan blisters conteniendo lodo compactado, sino que además debilitan las valvas. Los blisters formados en respuesta a P. calcarea pueden resultar en la atrofia del músculo aductor y posiblemente interfieran en la producción de gametas cuando las crestas calcáreas se originan en las áreas adyacentes a estos órganos. En Noruega, la introducción de polidóridos en un criadero de cultivo del pectínido Pecten maximus, ocasionó la pérdida de un tercio de la producción total de este país por las pérdidas económicas producidas por las altas mortalidades (Mortensen 2000).
En Japón, Mori et al. (1985) sugirieron que la infestación por Polydora sp. sería responsable de una disminución en las tasas de crecimiento de los pectínidos. Además, el engrosamiento de la valva como reacción a la penetración de los polidóridos puede reducir la capacidad de nado de los pectínidos haciéndolos más asequibles para los depredadores (i.e., estrellas de mar). En P. magellanicus la perforación de la valva puede inducir a la infiltración de sedimento (utilizado por los poliquetos para recubrir sus túneles) y formación de blisters de lodo en la superficie interna de las valvas.
En Australia, se consideró que esta enfermedad ha puesto en peligro de extinción los bancos naturales de ostras (Skeel 1977 en Handley 1995). También en Australia, serios daños en las valvas de M. edulis, S. commercialis y C. gigas han sido atribuidos a Polydora websteri (Pregenzer 1983). En Nueva Zelanda, Triostrea chilensis ha sido hallada infestada por Boccardia spp. (Dunphy et al. 2005).​
En la costa este de Norte América, P. websteri y Polydora ligni pueden causar blisters de lodo en la valva y abscesos de color amarillento en el músculo aductor de C. virginica cuando la perforación toma contacto con el músculo. En la Columbia británica, el engrosamiento anormal de las valvas y altas mortalidades causadas por P. websteri han imposibilitado el cultivo del pectínido introducido, P. yessoensis, en algunas localidades (Bower y McGladdery 2003). En Baja California, México, la almeja negra, Chione fluctifraga, fue hallada infestada por Polydora sp., que excava sus túneles principalmente en el área de los sifones; la intensidad de infestación se incrementa con el tamaño de la almeja. Los tubos en forma de U resultan en una valva muy porosa y las almejas muy infestadas a menudo pierden su habilidad para cerrar sus valvas. Asimismo, para la misma almeja, Tinoco-Orta y Cáceres-Martínez (2003) determinaron, mediante experimentación en laboratorio, que la infestación fue similar en todos los tipos de sustratos y para todas las condiciones de turbulencia. Sin embargo, la infestación fue más abundante en almejas previamente habitadas por Polydora sp. (Tinoco-Orta y Cáceres-Martínez 2003).
En Brasil, blisters de lodo causados principalmente por Polydora spp. han sido registrados en las valvas de C. gigas, C. brasiliana y C. rhizophorae (Radashevsky et al. 2006). En Chile, Polydora bioccipitalis forma blisters en la zona umbonal de la valva de las almejas Mesodesma donacium y Mulinia sp. y en el pectínido A. purpuratus (Cañete y Cárdenas 2004). En la Patagonia argentina, P. websteri ha sido registrada en A. tehuelchus (Ciocco 1990; Orensanz et al. 1989). La intensidad de infestación se incrementa con la edad de los bivalvos y, además, varía significativamente entre los diferentes bancos de la viera (Ciocco 1990). En la misma región, altas prevalencias e intensidades de polidóridos afectan severamente a O. puelchana (N. Vázquez com. pers.).
En Chile, Moreno et al. (2006) efectuaron una revisión de las especies de poliquetos perforadores presentes en dicho país, habiendo hallado 9 que afectan tanto a los moluscos nativos como los introducidos para su cultivo. Dichos autores señalan que las actividades acuícolas son el principal vector de introducción de poliquetos perforantes en dicho país, no difiriendo esto con lo que ocurre en otras partes del mundo y aún con otros patógenos.
Las prevalencias e intensidades de infestación pueden ser reducidas evitando las localidades donde se conoce que los polidóridos son muy abundantes y también realizando cultivos alejados del fondo (al menos 0,5 m sobre el sustrato) y en ambientes intermareales. Diferentes tratamientos para eliminar a los poliquetos han sido propuestos; su efectividad y posibilidad de aplicación varía dependiendo de la especie de bivalvo involucrada. MacKenzie y Shearer (1961) reportaron que una inmersión en solución saturada por 10 a 15 min seguidos de 15 min o más de secado al aire eliminaron al menos el 87% de P. websteri en las valvas de ostras vivas. Otros métodos de control, tanto químicos como físicos, se han aplicado con distintos grados de éxito (e.g., tratamientos hiper e hiposalinos, rociado de fenol salino 5%, ácido acético u otros vermicidas, radiación ultravioleta, ultrasonido, temperatura, luz) (Cañete y Cárdenas 2004; Dunphy et al. 2005; MacKenzie y Shearer 1961). Asimismo, se han propuesto diferentes métodos de manejo, tales como selección de áreas para la compra de semillas según la abundancia de polidóridos o el diseño de calendarios de siembra de acuerdo a la disponibilidad de larvas planctónicas de polidóridos. Con esta última metodología se puede predecir cual es el momento de sembrar para prevenir el asentamiento y determinar eventuales cambios en los períodos de cosecha.
2.3. Moluscos bivalvos
Diversos bivalvos excavadores utilizan gran variedad de sustratos calcáreos incluyendo corales y valvas de otros bivalvos. Sin embargo, sólo aquellos bivalvos que poseen valvas gruesas, como las ostras, constituyen sustratos adecuados (Lauckner 1983).
En general, las patologías ocasionadas se corresponden con las de los otros organismos excavadores. Los bivalvos se hallan usualmente dentro de la valva en una cavidad que se incrementa a medida que el bivalvo crece en su interior. Cuando la perforación alcanza el interior de las valvas, el bivalvo hospedador deposita conquiolina en su intento por aislar al organismo excavador, provocando pústulas amarronadas (Figs. 3 y 4). Las perforaciones, al ser numerosas, debilitan la estructura de la valva.
Crassostrea virginica puede ser afectada por el folálido Diplothyra smithii. Este bivalvo excavador es muy abundante en las costas de Texas, en América del Norte (Lauckner 1983). En Argentina, bivalvos mitílidos de la especie Litophaga patagonica afectan a Ostrea puelchana ocupando principalmente la zona del umbo y también en el zócalo, donde compiten por el espacio con los machos neoténicos de la ostra (Figs. 3 y 4) (Mauna et al. 2005; N. Vázquez com. pers.). Se presentan en prevalencias cercanas al 40% y con intensidades de hasta 10 individuos por ostra, ocupando preferentemente la valva cóncava (N. Vázquez com. pers.).
3. HELMINTOS PARÁSITOS
3.1. Turbelarios
Los Turbellaria, antes incluidos como un taxón dentro del phylum Platyhelminthes, son actualmente considerados como un grupo diverso y polifilético de platelmintos basales (Rohde 2005; Tyler et al. 2006). Las especies que se han hallado asociadas a bivalvos son rhabdocoelos pertenecientes a las familias Urastomidae y Graffillidae (Lauckner 1983; Rohde 2005). Poseen en común con otros turbelarios que también exhiben relaciones simbióticas con organismos marinos, su pequeño tamaño y el cuerpo blando, cilíndrico y cubierto con una epidermis ciliada (Figs. 6 a 10) (Rohde 2005).
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Los bivalvos en los que se han hallado turbelarios incluyen especies de interés en acuicultura como Crassostrea virginica, Crassostrea gigas, Ostrea edulis y también pectínidos, mejillones y almejas, habitando principalmente las branquias o el tracto digestivo (Bower y McGladdery 2003).
FIGURAS 3 Y 4. Valvas de Ostrea puelchana (Ostreidae) procedentes de Patagonia, Argentina, afectadas por Cliona celata (Porifera), Polydora websteri (Polychaeta) (flecha) y Litophaga patagonica (Mollusca) (cabeza de flecha) 3. Superficie interna de la valva de Aequipecten tehuelchus (Pectinidae) procedente de Patagonia, Argentina, con un gran blister de lodo (flecha) rodeando al músculo aductor causado por Polydora websteri (Polychaeta). Barra de escala: 1 cm. 4. Aspecto de la superficie externa de la valva.
Dentro de los Urastomidae, la única especie válida es Urastoma cyprinae (Fig. 7) (Rohde 2005) y la más ampliamente reportada en las branquias de una amplia variedad de bivalvos. Fue considerada en un principio un parásito facultativo, al haber sido hallado también libre en el sustrato (Lauckner 1983; Rohde 2005). Sin embargo, Crespo González et al. (2005) concluyeron que su ciclo de vida involucraría una fase de maduración sexual en las branquias del bivalvo y un período reproductivo que incluye la secreción de un cocón, la postura y eclosión de los huevos en el sustrato.
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La distribución de U. cyprinae incluye Europa, las costas Atlántica y Pacífica de Norte América, Brasil y Australia (Bower y McGladdery 2003), no habiendo sido citada en otras regiones quizá por falta de conocimiento sobre las enfermedades que afectan a los bivalvos en dichas áreas.
FIGURA 5. Pústulas amarronadas en la superficie interna formadas como reacción a los túneles excavados por L. patagonica (cabeza de flecha) y machos neoténicos en el zócalo (flecha) (fotografías tomadas por Nuria Vázquez). Barra de escala: 1 cm.
Las especies de bivalvos en las cuales se ha reportado U. cyprinae incluyen Cyprina islandica (Cyprinidae), Solen vagina (Solenidae), Tridacna maxima y T. gigas (Tridacnidae), la ostra Crassostrea virginica, los mejillones Mytilus edulis, M. galloprovincialis, M. californianus y Modiola modiolus (Bower y McGladdery 2003; Burt y Drinnan 1968; Fleming 1986; Goggin y Cannon 1989; Murina y Solonchenko 1991; Robledo et al. 1994; Teia dos Santos y Coimbra 1995).
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Si bien en un principio se consideró a U. cyprinae como un comensal inocuo (e.g., Burt y Drinnan 1968; Jennings 1971), investigaciones posteriores revelaron que es claramente patogénico y resulta activamente atraído por su hospedador (e.g., Brun et al. 1999a; Brun et al. 1999b; Robledo et al. 1994). Las primeras observaciones realizadas por Fleming (1986) sugirieron que U. cyprinae se alimenta del mucus de las branquias de la ostra hospedadora. Asimismo, Murina y Solonchenko (1991) y Teia dos Santos y Coimbra (1995) sugirieron que U. cyprinae induce patologías en los mejillones M. galloprovincialis y M. edulis. Robledo et al. (1994) señalan a U. cyprinae como una amenaza potencial para los cultivos de mejillones M. galloprovincialis, ya que demostraron claramente los efectos patológicos de este parásito. El área de las branquias afectada por U. cyprinae (Figs. 6 y 7) exhibe un desarreglo de los filamentos, el espacio entre lamelas se observa reducido y el tamaño de los senos sanguíneos incrementado, existiendo además infiltración hemocítica y subsiguiente necrosis de los tejidos branquiales (Robledo et al. 1994). Los turbelarios vivos se observan como puntos blancos sobre la branquia cuando se encuentran en gran número (Fig. 6).
Resultados obtenidos por Brun et al. (1999a) y Brun et al. (1999b) indican que este turbelario es fototáctico negativo y que resulta fuertemente atraído por la ostra C. virginica (el mucus branquial aislado o la branquia) en comparación con otras especies de moluscos tales como mejillones y almejas. Asimismo, se conoce que altera la composición de proteasas del mucus secretado por las branquias (Brun et al. 1999a).
Debido a que U. cyprinae es suficientemente grande como para ser visible a los consumidores, se han realizado investigaciones conducentes a hallar algún método rápido de depuración que elimine estos parásitos antes que los bivalvos alcancen el mercado. Bataller y Boghen (2000) sugieren que una combinación de temperatura cálida con baja salinidad lo eliminaría a U. cyprinae de las ostras infectadas.
FIGURAS 6 Y 7. Urastoma cyprinae (Turbellaria) en Mytilus galloprovincialis (Mytilidae) procedente de Galicia, España. 6. Obsérvense varios ejempares entre las laminillas branquiales (flecha). 7. Ejemplar teñido y montado (fotografías tomadas por JAF Robledo y Antonio Figueras). Barras de escala: 800 y 200 μm respectivamente.
Asimismo, se ha comprobado que las ostras que crecen en cultivos suspendidos poseen menores intensidades de U. cyprinae que las que lo hacen en el fondo (Murina y Solonchenko 1991). De la misma manera, los mejillones M. galloprovincialis que viven sobre fondos areno-fangosos poseen un mayor número de turbelarios por hospedador que los que lo hacen sobre fondos rocosos (Murina y Solonchenko 1991; Robledo et al. 1994). En Galicia, España, M. galloprovincialis exhibió un patrón estacional en la tasa de infestación con las mayores prevalencias observadas durante las temperaturas más bajas (Robledo et al. 1994).
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Sin embargo, Fleming (1986) halló un mayor número de parásitos durante la estación cálida del año en C. virginica en el Atlántico canadiense.
FIGURA 8. Turbelario Paravortex sp. Hallado en el intestino de Panopea abbreviata (Hiatellidae) procedente de Patagonia, Argentina, ejemplar teñido con carmín y montado (fotografía tomada por Francisco Brusa). Barra de escala: 20 μm.
Dentro de la familia Graffillidae, las especies que parasitan moluscos están incluidas en dos géneros, Graffílla y Paravortex (Rohde 2005). Las especies de Graffilla viven en los nefridios y ductos nefridiales de varios gasterópodos, aunque también pueden habitar la cavidad del manto e intestino (Jennings 1971). Poco se conoce acerca de la biología de estas especies, aunque no hay evidencia de que su presencia posea efectos deletéreos para su hospedadores, se conoce que se alimentan a expensas de éste (Jennings 1971; Lauckner 1983).
Una revisión bibliográfica de las especies de Paravortex asociadas a bivalvos fue realizada recientemente por Brusa et al. (2006), quiénes listan los hospedadores y localidades de cada una de las 7 especies del género reconocidas; éstas habitan principalmente el tracto digestivo. Las especies más conocidas son Paravortex scrobiculariae y P. cardii en Europa y P. gemellipara en la costa atlántica de Norte América. La mayor parte de las especies de Paravortex exhiben distribuciones Paleárticas, aunque esto parecería ser más un reflejo del conocimiento de las enfermedades de los bivalvos en dichas regiones que una característica intrínseca del género (Brusa et al. 2006).
Entre los bivalvos sometidos a explotación pesquera que han sido hallados parasitados por Paravortex sp., se encuentran los mejillones Mytilus edulis y M. galloprovincialis, las almejas Cerastoderma edule, Ruditapes decussatus, Mesodesma mactroides, Panopea abrupta, P. abbreviata, y el pectínido Pecten novaezelandiae (Bower y McGladdery 2003; Brusa et al. 2006; Cremonte y Figueras 2004; Lauckner 1983).
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Existen muchos reportes de turbelarios no identificados asociados con bivalvos, debido a que se requiere de un especialista para realizar una correcta identificación a nivel específico. En este sentido, Villalba et al. (1997) reportan la presencia de un turbelario similar a Paravortex en el lumen intestinal de M. galloprovincialis procedente de Galicia, España, sin efectos patogénicos asociados. Datos aportados por Woods y Hayden (1998) sugieren que Paravortex sp. en el tracto digestivo de Pecten novaezelandiae en Nueva Zelanda poseería hábitos carroñeros más que de tipo parasitario.
FIGURA 9. Corte histológico (H & E) de un turbelario en las branquias de Ostrea puelchana (Ostreidae) procedente de Patagonia, Argentina (fotografía tomada por Nuria Vázquez). Barra de escala: 20 μm.
Por otra parte, un turbelario no identificado ha sido hallado en branquias y palpos labiales del pectínido Placopecten magellanicus del Atlántico canadiense y ocasionalmente en estómago e intestino; las observaciones, basadas en cortes histológicos revelan prevalencias menores al 10% y 1-2 individuos por sección histológica (Bower y McGladdery 2003). Marshall et al. (2003) hallaron turbelarios en el intestino de la almeja Venerupis philippinarum en la costa pacífica de Canadá sin observar efectos patológicos. En costas del Atlántico Sudoccidental, en el intestino de la almeja Panopea abbreviata, la falsa ostra Pododesmus rudi, Aequipecten tehuelchus y M. edulis procedente de bancos naturales y de cultivo respectivamente, se hallaron turbelarios rabdocelos que pertenecerían a distintas especies del género Paravortex (N. Vázquez, F. Cremonte y F. Brusa, datos no publicados). En todos los casos se observaron altas prevalencias y una fuerte distribución agrupada. Asimismo, se destaca la especificidad de éstos por sus hospedadores, ya que los turbelarios en el intestino de la falsa ostra P. rudi son abundantes pero raramente infectan a la ostra puelche Ostrea puelchana, siendo que ambos bivalvos viven cementados entre sí (N. Vázquez, com. pers.).
En el epitelio del intestino de los individuos parasitados por turbelarios no se observan daños a nivel histológico (Fig. 10) (Cremonte et al. 2005b). Sin embargo, en bivalvos con estrés físico o debilitamiento, la presencia en gran cantidad de estos parásitos puede ser deletérea para el hospedador por competencia del alimento. Se ha demostrado que algunas especies de Paravortex se alimentan de los nutrientes ya digeridos por el bivalvo (Jennings 1971). Woods y Hayden (1998), reportaron que la presencia de estos turbelarios en la glándula digestiva de Pecten novaezelandiae reduciría la absorción de alimento digerido a través de un bloqueo mecánico.
FIGURA 10. Corte histológico (H & E) del intestino de Mesodesma mactroides (Mesodesmatidae) procedente de Argentina, donde se observa un ejemplar de Paravortex Mesodesma (Turbellaria) (flecha) sin daño aparente en el epitelio intestinal. Barra de escala: 100 μm.
El ciclo de vida completo no se conoce para ninguna de las especies de Paravortex, pero al ser vivíparas (Jennings 1971), la transmisión sería directa. En este sentido, para P. gemmellipara se halló que la densidad de bivalvos está correlacionada positivamente con la intensidad de infestación (Wardle, 1980). Dado que los turbelarios del género Paravortex poseen ocelos bien desarrollados desde su «nacimiento» y un sistema locomotor eficiente formado por el epitelio ciliado, se infiere que es capaz de sobrevivir considerables períodos de tiempo fuera de su hospedador (Jennings 1971). El comportamiento de natación observado en individuos juveniles (e.g., en el caso de P. gemmellipara (Wardle 1980) y N. Vázquez, F. Cremonte y F. Brusa, datos no publicados en Paravortex sp. de Panopea abbreviata) proveería los medios de transmisión a nuevos hospedadores.
El mecanismo exacto de transmisión necesita ser corroborado experimentalmente, así como la especificidad que exhiben por su hospedador. Se requieren futuros estudios para determinar si existen posibles efectos patogénicos cuando los turbelarios se hallan en altas prevalencias e intensidades en bivalvos bajo condiciones de estrés.
3.2. Céstodes larvales
Céstodes en estado larval han sido reportados en una gran variedad de invertebrados y también en peces en diversas partes del mundo; los adultos parasitan a elasmobranquios demersales (Cake 1976; Cake 1977; Cake 1979; Cheng 1967a; Lauckner 1983). Los bivalvos como hospedadores intermediarios son poco conocidos; sin embargo, la literatura al respecto es cada vez más abundante, con más de 20 especies reportadas en el mundo (Bower y McGladdery 2003; Cake 1976; Cake 1977; Cake 1979; Carvaja l 1976; Carvaja l 1977; Carvaja l et al. 1982; Carvaja l y Mellado 2007; Cheng 1967a; Lauckner 1983).
Al presente se han reportado representantes de cuatro órdenes de Eucestoda parasitando a bivalvos, Tetraphyllidea, Trypanorhyncha, Lecanicephalidea y Diphyllidea (Cake 1976; Cake 1977; Cake 1979; Lauckner 1983). La mayor parte de los registros corresponden a los Tetraphyllidea (Figs. 11 a 16), aunque a menudo se los ha designado con la denominación de «Scolex pleuronectis» (Carvaja l y Mellado 2007; Lauckner 1983). La taxonomía de los eucestodes está basada en la morfología del escolex y del sistema reproductor de lo adultos (Khalil 1994). Debido a que el escolex de las larvas experimenta cambios al alcanzar el estadio adulto y éstas no poseen sistema reproductor, no es posible identificarlas con más precisión que a nivel de familia o género (Cake 1976; 1977; 1979; Carvaja l y Mellado 2007). Métodos de cultivo in vitro han permitido conocer la identidad a nivel específico de algunos Tetraphyllidea (e.g., Campbell y Carvaja l 1975; Carvaja l et al. 1982).
FIGURA 11. Ejemplar de Mesodesma donacium (Mesodesmatidae) procedente de Chile, parasitado por una larva merocercoide de Rhodobothrium mesodesmatum (Cestoda: Tetraphyllidea) (flecha); en la valva se observan dos poliquetos polidóridos (cabeza de flecha) (fotografía tomada por Juan Carvajal). Barra de escala: 1 cm.
FIGURA 12. Ejemplar de Mulinia sp. (Mactridae) procedente de Chile, parasitado por dos larvas merocercoides de Rhodobothrium sp. (Cestoda: Tetraphyllidea) (flecha) (fotografía tomada por Juan Carvajal). Barra de escala: 1 cm.
Se conocen muy pocos ciclos de vida; sin embargo, hasta donde se sabe, los bivalvos actuarían como primer hospedador intermediario. De manera de evitar confusiones sobre el estadio larval reportado y su denominación, se suele utilizar el término metacestode para designar
cualquier estadio comprendido entre el huevo y el adulto. La terminología aplicada a cada estadio larval (o metacestode) fue revisada recientemente por Chervi (2002), quien define cada estadío sobre la base de los caracteres morfológicos que presentan.
Entre los bivalvos de importancia comercial que han sido hallados parasitados por metacestodes, se citan a las ostras Ostrea edulis, Crassostrea spp., Saccostrea commercialis, Pinctada spp., los pectínidos Argopecten irradians, Aequipecten tehuelchus y Argopecten purpuratus y las almejas Mercenaria mercenaria, Tapes semidecussata, Mactra solida, Venerupis staminea, Mesodesma donacium y Protothaca antiqua (Cake 1976; 1977; 1979; Carvaja l 1977; Carvaja l y Mellado 2007;Cremonte et al. 2005b; Hine y Thorne 2000; Lauckner 1983; Oliva et al. 2004; Spa rks y Chew 1966; Wolf 1976).
Las larvas de cestodes que parasitan a bivalvos se han hallado en diversas partes del mundo; sin embargo, son más abundantes en aguas someras tropicales y subtropicales, donde los elasmobranquios hospedadores definitivos constituyen una importante proporción de la fauna de vertebrados (Lauckner 1983).
Cak e (1976; 1977; 1979) realizó una exhaustiva prospección de larvas de cestodes en moluscos así como una revisión bibliográfica de los hallazgos en el este del Golfo de México. Este autor brinda en detalle los registros realizados hasta el momento en dicha área, así como una clave para su identificación; registra representantes de cuatro órdenes, siete familias y nueve géneros incluyendo a Trypanorhyncha (Eutetrarhynchus sp. y Parachristianella sp.); Lecanicepalidea (Polypocephalus sp. y Tylocephalum sp.), Tetraphyllidea (Dioecotaenia sp., Rhinebothrium sp., Anthobothrium sp., Acanthobothrium sp. y «Scolex pleuronectis») y Diphyllidea (Echinobothrium sp.) en bivalvos.
En el Golfo de México, el 76% de los pectínidos A. irradians fueron hallados infestados por metacestodes de Polypocephalus sp., con una intensidad media de 18 (entre uno y 75) (Cake 1979). La mayoría de los metacestodes, plerocercoides en este caso, se hallaron encapsulados individualmente en el manto, en sacos translúcidos y delgados.
El mismo pectínido se halló infectado además por otras 6 especies de metacestodes (Cake 1979).
En la costa oeste de Norte América, Spa rks y Chew (1966) reportaron numerosos metacestodes encapsulados en el pie y en el manto de la almeja V. staminea y las asignaron al género Echeneibothrium (Tetraphyllidea). Las almejas fueron halladas expuestas sobre la superficie y contenían más de 35 larvas por sección histológica. Cada cápsula rodeaba a una larva y estaba formada por una red compacta de fibras de colágeno y numerosos hemocitos (Spa rks y Chew 1966). Sin embargo, Cheng y Rifkin (1970), al efectuar una revisión sobre las reacciones celulares de los helmintos en moluscos, dudan del hecho que las fibras de dicha cápsula sean de colágeno.
En la costa pacífica de Sudamérica, Carvaja l (1976, 1977) y Carvajal et al. (1982) reportaron dos metacestodes tetrafilideos diferentes, parasitando uno la masa visceral (Fig. 11) y el otro el intestino de la almeja macha Mesodesma donacium (Mesodesmatidae). Este autor cultivó experimentalmente in vitro a las larvas hasta obtener los estadios adultos, Rhodobothrium mesodesmatum y Caulobothrium myliobatidis y, además, los halló en sus hospedadores definitivos (Campbell y Carvaja l 1975; Carvaja l 1977; Carvaja l et al. 1982).
En Australia, Hine y Thorne (2000) hallaron metacestodes de Tylocephalum sp. parasitando 10 de las 12 especies de bivalvos examinados, incluyendo ostreidos como Saccostrea spp. y ostras perlíferas Pinctada spp., con prevalencias de hasta el 54%. En algunos de los bivalvos estudiados, como Malleus spp. y Pinna spp., las larvas fueron halladas principalmente en el tejido conectivo de la glándula digestiva y viables dentro de granulomas (Hine y Thorne 2000).
En la viera Aequipecten tehuelchus y en la almeja rayada Protothaca antiqua sometidas a explotación pesquera en la costa Atlántica de Sudamérica, Cremonte et al. (2005b) hallaron larvas plerocercoides de tetrafilideos. En A. tehuelchus, los metacestodes fueron hallados en el lumen intestinal sin aparente reacción del hospedador (Figs. 13 y 14). En el caso de P. antiqua, se observó una gruesa cápsula formada por dos capas; la interna constituida por hemocitos densamente agrupados y la externa, más gruesa, formada por células del tipo de fribroblastos dispuestas en forma concéntrica (Figs. 15 y 16). En ambos casos la prevalencia e intensidad de infestación resultaron bajas (Cremonte et al. 2005b).
FIGURAS 13 Y 14. Cortes histológicos (H & E) del intestino Aequipecten tehuelchus (Pectinidae) procedente de Patagonia, Argentina, parasitado por una larva de cestode tetrafilideo. 13. Epitelio intestinal sin daño aparente. 14. Detalle de la larva donde se observa uno de los de los botridios musculares divididos por septos. Barras de escala: 600 y 200 μm respectivamente.
En la costa pacífica de Sudamérica, Oliva et al. (2004) comunican la presencia a larvas de Acanthobothrium sp. y Rhinebothrium sp. Libres (no encapsuladas) en la porción femenina de la gónada del pectínido A. purpuratus. Las prevalencias en los pectínidos procedentes de bancos naturales fueron altas, mientras que aquellos procedentes de cultivos suspendidos no se hallaron infectados. Estas diferencias de infestación se explican teniendo en cuenta los hábitos bentónicos de los elasmobranquios hospedadores definitivos, quiénes liberan los estadios infectivos (Oliva et al. 2004).
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Los órganos parasitados por los metacestodes en los bivalvos son diversos; se han hallado en la cavidad paleal, en el tejido conectivo del manto, en el lumen del intestino o en la masa visceral, con diferentes grados de reacción del hospedador (Cake 1977; Cremonte et al. 2005b; Cheng y Rifkin 1970; Lauckner 1983; Spa rks y Chew 1966).
La mayoría de los trabajos sólo describen o reportan la presencia de los metacestodes; pocos estudian la patología ocasionada (Lauckner 1983). En el norte de Australia, Wolf (1976) reporta dos especies de ostras, C. commercialis y C. echinata parasitadas por Tylocephalum con la misma reacción de encapsulación descrita por Cheng y Rifkin (1970). Asimismo, Wolf (1976) señala que las ostras altamente parasitadas presentan una condición acuosa.
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Cake (1977) concluye que altas infecciones causan estrés fisiológico, el cual podría afectar el crecimiento y la reproducción. Hasta el presente, el estudio histológico más detallado sobre la reacción a las larvas de cestodes fue realizado por Cheng y Rifkin (1970) sobre Tylocephalum en C. virginica y Tapes semidecussata.
FIGURAS 15 Y 16. Cortes histológicos (H & E) del tejido conectivo de la gónada de Protothaca antiqua (Veneridae) procedente de Patagonia, Argentina, parasitado por una larva de cestode tetrafilideo. 15. Vista general de la larva encapsulada. 16. Detalle de la cápsula, la capa externa (izquierda) está formada por células tipo fibroblastos y la interna (derecha) por una densa agregación de hemocitos. Barras de escala: 200 y 50 μm respectivamente.
Estos autores reportan la larva infestante como al coracidio, quién penetraría a través de la pared del intestino dando lugar al proceso de encapsulación. La encapsulación en este caso es de tipo fibroblástica; fue descrita en cuatro etapas sucesivas y culminaría con la reabsorción del parásito. Por otra parte, Cake y Menzel (1980) señalan que ninguna de las ostras C. virginica presentó una disminución significativa en su condición, a pesar de estar altamente parasitadas por metacestodes encapsulados.
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No se conocen métodos de control. Aunque aún no ha sido demostrado, se cree que los bivalvos se infectarían al ingerir huevos, proglótides grávidas o coracidios, liberados a través del tracto intestinal del hospedador definitivo (Cake 1976). Los bivalvos sometidos a cultivos suspendidos se hallan por lo general libres de estas infestaciones (e.g., Hine y Thorne; Lauckner 1983; Oliva et al. 2004).
3.3. Trematodos digeneos
Sin duda alguna, los Digenea en estado larval son los principales parásitos metazoos de los bivalvos marinos, tanto en número como en los daños que son capaces de provocar. Prácticamente todos los bivalvos estudiados han sido hallados parasitados por digeneos larvales (Bartoli 1984; Cremonte 1999; Lauckner 1983). Existen pocas dudas acerca de que los digeneos fueron originalmente parásitos de los moluscos y que subsecuentemente adoptaron segundos hospedadores intermediarios y definitivos, por lo que existe un marcado vínculo originado por una larga historia coevolutiva (Galaktionov y Dobovolskij 2003).
Los bivalvos pueden cumplir las funciones de primer o de segundo hospedador intermediario, o de ambos al mismo tiempo. En el caso que actúen como primeros hospedadores intermediarios, albergan los estadios que se reproducen asexualmente. En el caso de los bivalvos, se encuentran esporocistos, nunca redias, como ocurre en los gasterópodos (Lauckner 1983). El segundo hospedador intermediario alberga el estadio de metacercaria, usualmente enquistada. En un ciclo de vida típico, las cercarias que se originan en el interior de los esporocistos emergen de los bivalvos infectados e ingresan al mismo o a otro hospedador intermediario (un molusco o cualquier otro invertebrado o vertebrado). Asimismo, dependiendo de la especie de digeneo involucrada, las cercarias pueden 1) enquistarse dentro del esporocisto sin emerger, 2) emerger y enquistarse en el sustrato donde son ingeridas por el hospedador definitivo o 3) ingresar directamente en el hospedador definitivo. Se denomina hospedador definitivo al vertebrado que alberga el estadio que se reproduce sexualmente (adulto).
En los casos en los que el bivalvo actúa como primer hospedador, la infestación suele acarrear la muerte biológica del mismo, debido a que los esporocistos reemplazan los tejidos del hospedador (principalmente la gónada) provocando su castración (Figs. 17 y 18). En el caso en que actúen como segundo hospedador intermediario, la patología ocasionada depende de las especies de hospedador y parásito involucradas y de la intensidad parasitaria, variando desde la ausencia de efectos patológicos hasta la muerte.
FIGURA 17. Corte histológico (H & E) de Pitar rostrata (Veneridae) procedente de Uruguay parasitado por esporocistos de trematodes digeneos, en este caso se observa una infiltración de hemocitos. Barra de escala: 100 μm.
FIGURA 18. Corte histológico (H & E) de Ensis macha (Pharidae) procedente de Patagonia, Argentina, donde se observa el reemplazo de los tejidos gonadales por esporocistos de trematodes digeneos con cercarias en distintos estadios de desarrollo. Barra de escala: 100 μm.
Lauckner (1983) señaló que la principal razón por la que el «problema de los trematodes» ha sido ignorado es, probablemente, debido al hecho que estos parásitos causan una lenta pero constante remoción del número de bivalvos adultos, más que mortalidades epizóoticas espectaculares. Este mismo autor (Lauckner 1983), en su revisión sobre las enfermedades de los bivalvos, recopiló la información existente sobre los aspectos taxonómicos, ciclos de vida, dinámica poblacional y patologías ocasionadas de todos los digeneos que parasitan a bivalvos.
Las familias de digeneos registradas hasta el presente utilizando a los bivalvos como primeros hospedadores intermediarios son los Bucephalidae, Sanguinicolidae, Monorchiidae y Fellodistomidae, cuyos hospedadores definitivos son peces, y los Gymnophallidae con aves marinas como hospedadores definitivos (Lauckner 1983). Una excepción corresponde al digeneo Proctoeces maculatus, que es una especie de la familia Fellodistomidae, de distribución cosmopolita y utiliza un amplio espectro de bivalvos hospedadores, siendo capaz de completar su ciclo de vida en ellos.
Las patologías causadas por los esporocistos están bien documentadas. Los estadios dentro del molusco tienen lugar en el hemocel y ocupan principalmente la gónada y también la glándula digestiva. Debido a que estos estadios se reproducen asexualmente, los bivalvos se encuentran infectados con numerosos esporocistos, los cuales contienen cercarias en desarrollo en su interior (Figs. 17 y 18). Estos estadios pueden ocupar cerca de la mitad del volumen normal de la glándula digestiva y reemplazar la gónada por completo causando castración y debilitamiento (Rohde 2005). La castración se ha atribuido a causas tanto mecánicas (necrosis de los tejidos del hospedador por la presión ejercida por los esporocistos), como químicas (los parásitos secretan sustancias que inhiben la espermatogénesis u oogénesis) (Galaktionov y Dobovolskij 2003). En infecciones severas, los esporocistos se infiltran en prácticamente todos los tejidos del bivalvo, reduciendo considerablemente la resistencia a condiciones de estrés, pudiendo afectar a los bivalvos de varias maneras. Típicamente, los moluscos permanecen infectados de por vida.
La importancia de la infestación de los bivalvos a nivel poblacional depende de su prevalencia. Esta varía en gran medida con las especies involucradas, el tipo de ambiente y la estación del año, desde más del 50% hasta menos de un 1%, siendo, en general, bajas. La abundancia de los hospedadores definitivos en la zona constituye, asimismo, un factor determinante para la transmisión del patógeno (Galaktionov y Dobovolskij 2003; Rohde 2005). La prevalencia de infestación de los bivalvos suele incrementarse con la edad. Este incremento es el esperado por efecto del azar, ya que a mayor tiempo transcurrido, mayor probabilidad de que los individuos se infecten. Esta explicación es aplicada también al efecto del tamaño (generalmente a mayor edad mayor tamaño) al que se le suma una mayor capacidad de filtración de los individuos más grandes, que tienen entonces mayor probabilidad de que el estadío infectivo (miracidio) ingrese (Lauckner 1983; Cremonte 1999; Galaktionov y Dobovolskij 2003).
​La infestación por esporocistos puede interferir con el estado de condición del molusco (e.g., habilidad de enterramiento), siendo entonces éste más susceptible a la depredación o a la muerte por estrés fisiológico. Por ejemplo, en las costas del Reino Unido, se observó que los berberechos Cerastoderma edule arribados a la playa, presentaban una prevalencia de infestación insólitamente alta del bucefálido Labratema minimus. Se asume que los bivalvos se hallaban debilitados por las infecciones y por esto resultaron más susceptibles a las condiciones ambientales adversas (Bowers 1969). La misma explicación fue propuesta por Cremonte et al. (2001) para el caso de las almejas Amiantis purpurata que normalmente habitan el submareal en la costa Atlántica de Sudamérica. Ejemplares de estas almejas fueron hallados expuestos sobre la superficie en el intermareal con 100% de parasitismo por un monorquído. De la misma manera, en las costas del Mar Mediterráneo, las almejas Tapes spp., parasitadas por felodistómidos presentaban una consistencia flácida debido al consumo de las reservas del bivalvo por parte del parásito, hallándoselas, además, expuestas sobre el sedimento en lugar de enterradas (Lauck ner 1983; Palombi 1934). Es bien conocido que los moluscos infectados con larvas de trematodes que se reproducen asexualmente exhiben un incremento en la actividad de la fosfatasa, la cual está directamente correlacionada con la utilización del glucógeno por parte del parásito (Lauck ner 1983).
En general, en las invasiones por esporocistos no se observan reacciones celulares, lo cual sugiere ausencia de respuesta inmune a la presencia de estos estadios larvales (Cheng y Rifk in 1970; Perkins 1993). da Silva et al. (2002) hallaron que el número total de hemocitos de los mejillones Perna perna procedentes de cultivos en Brasil, era menor en los individuos infectados que en los no parasitados. Sin embargo, la concentración total de proteínas plasmáticas no varió entre ambos grupos. Otro efecto patológico que ha sido reportado además de la castración, es una aceleración en el crecimiento de los moluscos infectados, referido a menudo con el término «gigantismo» (Lauck ner 1983).
Las familias de digeneos registradas hasta el presente utilizando a los bivalvos como segundos hospedadores son los Monorchiidae, Lepocreadiidae, Zoogonidae y Fellodistomidae, cuyos hospedadores definitivos son peces, los Gymnophallidae, Echinostomatidae, Psilostomatidae y Renicolidae, con aves marinas como hospedadores definitivos (Lauckner 1983).
Cuando los bivalvos actúan como segundos hospedadores intermediarios al albergar el estadio de metacercaria, las parasitosis producen efectos difíciles de apreciar en los casos en que las intensidades son bajas. Sin embargo, cuando la intensidad del parasitismo es elevada, se aprecian desórdenes en los tejidos debido a la reacción del bivalvo frente a la agresión. Las metacercarias pueden habitar cualquiera de los órganos del bivalvo y son capaces de erigir una gran variedad de respuestas fisiológicas, bioquímicas, morfológicas y comportamentales en sus respectivos hospedadores (Figs. 19 a 28) (Bartoli 1974; Cremonte et al. 2005a; Lauckner 1983).
Entre los efectos patológicos, se han registrado debilitamiento general, deformidad de valvas (incluyendo anomalías en el cierre de las mismas), erosión química de las valvas, formación de crestas y blisters en la superficie interna de las valvas, producción de perlas o simil-perlas, hipertrofia o atrofia de los tejidos parasitados, alteraciones del comportamiento que favorecen la depredación por parte de los hospedadores definitivos, incremento en el consumo de oxígeno y tasa metabólica, disminución en la tolerancia al estrés ambiental, autotomía de sifones y, en casos de infecciones severas, la muerte del bivalvo (Lauckner 1983).
Aquellas metacercarias que producen efectos más conspicuos tanto a nivel individual como poblacional en bivalvos sometidos a explotación, son las pertenecientes a las familias Echinostomatidae y Gymnophallidae. Los equinostomátidos se encuentran enquistados en varios tejidos, mientras que los gimnofálidos se alojan sin enquistar en la cavidad extrapaleal (entre el manto y la valva), erigiendo muy variadas respuestas que comprometen al manto y a la valva.
Uno de los géneros de Echinostomatidae más abundantes es Himasthla, tanto por el número de especies que comprende como por su ubicuidad en los ambientes marinos costeros. Las metacercarias de Himasthla spp. exhiben una especificidad muy laxa por su bivalvo hospedador; sin embargo tienen preferencia por el órgano que infectan.
En este sentido, si bien Cerastoderma edule y M. edulis son los segundos hospedadores intermediarios favoritos de H. elongata en el Mar del Norte, su cercarias también invaden otros bivalvos (Lauckner 1983). Estas metacercarias ocupan en C. edule la porción distal de la musculatura pedal; la respuesta incluye acumulación de hemocitos y tejido fibroso alrededor del quiste causando distorsión de células y ductos, hipertrofiando el órgano afectado. H. elongata interfiere gravemente con la actividad de enterramiento por un efecto mecánico. La habilidad de enterrarse rápidamente y la permanencia en posición adecuada en el sedimento son consideradas de vital importancia para la vida de los bivalvos en los ambientes intermareales, donde son a menudo barridos fuera del sedimento y arrastrados lejos por las corrientes. Asimismo, son más fácilmente detectados y depredados por las aves marinas (Lauckner 1983; Montaudouin et al. 1998). En M. edulis, la infestación con H. elongata impide la secreción del biso, por lo que los mejillones más parasitados son más fácilmente desprendidos por la acción del oleaje o de los depredadores. De la misma manera, el normal enterramiento del berberecho Austrovenus stutchburyi en Nueva Zelanda, se ha observado alterado por el efecto mecánico que producen las metacercarias del equinostomátido Curtuteria australis en el pie (Fig. 19) (Mouritsen 2004; Mouritsen 2002).
FIGURA 19. Frotis del pie de Austrovenus stutchburyi (Veneridae) procedente de Nueva Zelanda donde se observan metacercarias de dos especies de la familia Echinostomatidae, Curtuteria australis (levemente más grandes y refringentes) y Acanthoparyphium sp. (más numerosas, pequeñas y oscuras) (fotografía tomada por Tommy L. F. Leung). Barra de escala: 300 μm.
La distribución geográfica y la abundancia de estos parásitos han sido correlacionadas con la abundancia del gasterópodo que actúa como primer hospedador intermediario. Asimismo, se ha registrado que las intensidades de infestación son menores en mejillones de costas rocosas y berberechos de planicies de mareas amplias y muy expuestas, que en bivalvos procedentes de áreas más protegidas. La transmisión de las cercarias es generalmente más exitosa en ambientes cerrados y de baja energía (Lauckner 1983).
Sin embargo, son los Gymnophallidae los principales digeneos parásitos de los bivalvos, tanto por el número de especies como por su ubicuidad; además, los utilizan casi exclusivamente como hospedadores, con los que exhiben relaciones muy estrechas. Sus efectos dependen de las especies de parásito y de hospedador involucrados y del hábitat ocupado; en general, alteran de manera muy conspicua la superficie interna de la valva (Figs. 20 a 26). Los daños causados incluyen acumulación de material calcáreo en forma de concreciones, presencia de coloración anormal, blisters y crestas, estructuras de tipo igloo, perlas o simil-perlas, múltiples hoyos en la cara interna de la valva, alteraciones del comportamiento y anomalías en la inserción del borde del manto (con las consecuentes deformidades en las valvas y/o en la posición de los sifones que altera la posición de vida) (Figs. 20 a 26) (Bartoli 1974; Cremonte e Ituarte 2003; Ituarte et al. en prensa; Ituarte et al. 2005; Ituarte et al. 2001; Lauckner 1983). Entre las alteraciones de las valvas, la almeja navaja Tagelus plebeius de la costa Argentina, presenta en la superficie interna de las mismas, una fuerte coloración anaranjada en el sitio donde se encuentran los parásitos (Figs. 23 a 25) (Ituarte et al. 2009; Vázquez et al. 2006). En las costas de Europa, una coloración amarillenta fue registrada en almejas Tellina spp. por Giard (1897) y material amarronado en Ruditapes aureus por Bartoli (1974), ambas infectadas por metacercarias de la familia Gymnophallidae.
FIGURA 20. Ejemplar sin valva de Austrovenus stutchburyi (Veneridae) procedente de Nueva Zelanda donde se observan cúmulos de metacercarias Gymnophallidae en la cavidad extrapaleal (flechas) (fotografía tomada por Tommy L. F. Leung). Barra de escala: 1 cm.
FIGURA 21. Metacercaria de Gymnophallus australis (Gymnophallidae) hallada en la cavidad extrapaleal de Mytilus edulis (Mytilidae) procedente de Patagonia, Argentina. Obsérvense la capa acelular, translúcida y gelatinosa que la rodea, cuyo origen se supone del en la cavidad extrapaleal (flechas) (fotografía tomada por Tommy L. F. Leung). Barra de escala: 1 cm.hospedador, las dos ventosas y los gránulos de excreción refringentes. Barra de escala: 50 μm.
FIGURA 22. Superficie interna de la valva de Mytilus edulis (Mytilidae) de Patagonia, Argentina donde se observan anormalidades calcáreas provocados por la presencia de metacercarias G. australis (Gymnophallidae). Barra de escala: 1 cm.
FIGURA 23. Características generales de la infestación de Tagelus plebeius (Psammobiidae) procedente de Argentina parasitada por metacercarias de Parvatrema sp. (Gymnophallidae). A. Superficie interna de la valva mostrando el sitio típico de infestación (área dentro del óvalo) y los niveles de la sección que figuran en B (línea verde) y C (línea azul). B. Sección frontal de la masa visceral dorsal mostrando la extensión de la infestación (tricrómico de Gomori). C. Sección transversal (azul de Toluidina). Barras de escala: 1 cm, 1 mm y 250 μm respectivamente. Referencias: (aa, músculo aductor anterior; ct, dientes cardinales; es, espacio extrapaleal; ime, epitelio del manto interno; li, ligamento; m, metacercaria; mtl, manto; mi, istmo del manto; n, nefridio; od, demibranquia externa; ome, epitelio del manto externo; pa, músculo aductor posterior; ps, seno paleal; r, recto; s, sacos conteniendo metacercarias; sct, espacio correspondiente a los dientes cardinales (fotografías tomadas por Cristián Ituarte).
FIGURA 24. Sección sagital (tricrómico de Gomori) de una metacercaria de Parvatrema sp. (Gymnophallidae) parasitando a Tagelus plebeius (Psammobiidae) procedente de Argentina donde se observa un estado avanzado de secreción alveolar (cabeza de flecha), la diferencia en la altura del epitelio frente a la ventosa oral (flecha) y el material secretado por el manto que es ingerido por la larva (fotografía tomada por Cristián Ituarte). Barra de escala: 200 μm.
FIGURA 25. Superficie interna de la valva de Tagelus plebieus (Psammobiidae) procedente de Argentina donde se observan la coloración anaranjada y las alteraciones calcáreas provocadas por la presencia de metacercarias de Parvatrema sp. (Gymnophallidae). Barra de escala: 1 cm.
Sin embargo, son los Gymnophallidae los principales digeneos parásitos de los bivalvos, tanto por el número de especies como por su ubicuidad; además, los utilizan casi exclusivamente como hospedadores, con los que exhiben relaciones muy estrechas. Sus efectos dependen de las especies de parásito y de hospedador involucrados y del hábitat ocupado; en general, alteran de manera muy conspicua
la superficie interna de la valva (Figs. 20 a 26). Los daños causados incluyen acumulación de material calcáreo en forma de concreciones, presencia de coloración anormal, blisters y crestas, estructuras de tipo igloo, perlas o simil- perlas, múltiples hoyos en la cara interna de la valva, alteraciones del comportamiento y anomalías en la inserción del borde del manto (con las consecuentes deformidades en las valvas y/o en la posición de los sifones que altera la posición de vida) (Figs. 20 a 26) (Bartoli 1974; Cremonte e Ituarte 2003; Ituarte et al. en prensa; Ituarte et al. 2005; Ituarte et al. 2001; Lauckner 1983).​
FIGURA 26. Superficie interna de la valva de Protothaca antiqua (Veneridae) procedente de Patagonia, Argentina, donde se observan los «pits» o cavidades provocados por la presencia de metacercarias Gymnophallidae. Barra de escala: 1 cm.
​Entre las alteraciones de las valvas, la almeja navaja Tagelus plebeius de la costa Argentina, presenta en la superficie interna de las mismas, ponder, o bien a procesos degenerativos que afectan a los parásitos de más edad o a desechos metabólicos del parásito. Asimismo, Lomova sky et al. (2005) registraron, en T. plebeius de la costa oeste de América, un incremento de la masa valvar de hasta un 100% causado por altas intensidades de infestación de metacercarias Gymnophallidae, con la consecuente disminución en la condición de este bivalvo.
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Las metacercarias Gymnophallidae se conocen desde hace mucho tiempo como «trematodes perla». Han sido reportados repetidamente en Mytilus edulis del Atlántico en Europa y América (Cremonte 1999; Cremonte et al. 2008; Dubois 1901; Jameson 1902; Stunka rd y Uzmann 1958). Un caso extremo de interferencia de larvas de digeneos con la pesquería de mariscos, ha sido mencionado por Dubois (1901), donde M. edulis fue hallado tan altamente invadido por gimnofálidos productores de perlas que los mejillones no eran aptos para el consumo humano.
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Las metacercarias Gymnophallidae suelen ocurrir en mayor número y con mayores prevalencias que aquellas de otras familias.
La prevalencia e intensidad de estas larvas suelen estar correlacionadas con la edad (y talla) del bivalvo (Bartoli 1974; Cremonte 1999; Lauck ner 1983).
Se ha sugerido que las altas intensidades de metacercarias gimnofálidos son probablemente la causa de mortalidad de los individuos de mayor edad, debido a que la mayor clase de talla de la población suele hallarse menos parasitada que la clase anterior; los individuos más grandes y parasitados serían removidos de la población (Cremonte 1999).
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Algunas metacercarias de las familias Echinostomatidae y Gymnophallidae revisten importancia sanitaria por ser parásitos potenciales del hombre (Lauckner 1983). En Corea existe una zoonosis endémica causada por el consumo de la ostra Crassostrea gigas cruda parasitada por una metacercaria Gymnophallidae (Lee et al. 1993; Lee et al. 1996).
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No se conocen métodos de control para los esporocistos o metacercarias de los digeneos. Sin embargo, aquellos bivalvos cultivados en las cercanías de peces o que resulten accesibles a las aves que actúen como hospedadores definitivos estarán más parasitados.
FIGURA 27. Metacercaria Renicolidae enquistada sobre la glándula digestiva de Mytilus edulis (Mytilidae) procedente de Patagonia, Argentina. Obsérvense la gruesa pared del quiste, las dos ventosas y los gránulos de excreción refringentes. Barra de escala: 50 μm.
FIGURA 28. Corte histológico (H & E) de Pitar rostrata (Veneridae) procedente de Uruguay. Metacercaria de trematode digeneo enquistada en el manto; se observa la superficie del cuerpo fuertemente espinosa y una ligera infiltración de hemocitos rodeando al quiste. Barra de escala: 500 μm.
3.4. Nematodos larvales
Los Nematoda constituyen uno de los grupos más diversos y exitosos del reino animal; sin embargo, no son parásitos frecuentes de los bivalvos marinos. Unas pocas especies de Ascaridoidea y Spirurida utilizan a estos organismos como hospedadores intermediarios (e.g., Cheng 1967b; Cheng 1975; Ko 1976; Ko et al. 1975; Lauckner 1983). Según Cheng (1967 a, b), existen pocos registros de nematodos parasitando moluscos debido a la dificultad para identificarlos al estado larval, y la mayor parte de éstos son en bivalvos de importancia comercial. La patología ocasionada en los bivalvos suele ser moderada (Cheng 1973b; Ko et al. 1975; Payne 1980); sin embargo, algunas especies son potencialmente peligrosas para la salud humana (Ko 1976; Norris 1976).
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Dentro de los Ascaridoidea, la única especie registrada parasitando a bivalvos pertenece a la familia Anisakidae. Sulcascaris sulcata es, además, la única especie del género y fue hallada
en varios moluscos, incluyendo la ostra perlífera Pinctada margaritifera, los ostreidos Creassostra virginica, Crassostrea gigas, los pectínidos Amusium balloti, Chlamys sp.,
Argopecten gibbus, A. irradians y la almeja Spisula solidissima (Lauck ner 1983; Lichtenfels et al. 1978; Lichtenfels et al. 1980).
Sul cascaris sulcata se halla distribuida en aguas cálidas. Su ciclo de vida fue desarrollado en forma experimental por Cannon (1981 en Lauckner 1983); los huevos se hunden y adhieren al sustrato, ocurren dos mudas antes de que eclosione la larva 3 que infecta al molusco. Los adultos parasitan el estómago de las tortugas Caretta caretta y Chelonia mydas, las cuales se infectan al depredar sobre los bivalvos (Anderson 2000).
Las prevalencias de S. sulcata varían considerablemente con la localidad y el hospedador; la intensidad de infestación suele ser baja. La distribución de las larvas en la población de hospedadores, al igual que para la mayor parte de los helmintos, es de tipo agregada (Lauckner 1983). No se han hallado fluctuaciones estacionales en las cargas parasitarias, indicando que hay acumulación de parásitos en los bivalvos (Lauckner 1983). Los ejemplares de la almeja Spisula solidissima (Mactridae) procedentes de latitudes altas en la costa Atlántica de América del Norte, estuvieron menos parasitados que aquellos que habitan a bajas latitudes, correspondiéndose con la distribución geográfica de su hospedador definitivo (Lauckner 1983).
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En los pectínidos, S. sulcata ocurre normalmente en el músculo aductor, donde se produce una infiltración celular que sería responsable de la coloración que se observa; la presencia de una o más larvas causa una disminución de la tonicidad del músculo (Cheng 1973a; Lauckner 1983). Sin embargo, también la coloración amarronada de las larvas, y por consiguiente de parte del músculo aductor infectado, ha sido atribuida a la presencia de un hiperparásito protista, Urosporidium spisuli en el nematodo (Lauckner 1983). En Argopecten gibbus de la costa este de América del Norte, S. sulcata ocurre en las gónadas; las prevalencias fueron cercanas al 35% y más altas en los ejemplares de mayor tamaño (Lauckner 1983).
FIGURAS 29 A 31. Cortes histológicos (H & E) de Tagelus plebeius (Psammobiidae) procedentes de Argentina. 29. Obsérvense la cápsula formada por hemocitos en tejido conectivo y una sección del nematode (flecha). 30. Mayor detalle de la cápsula y una sección sagital del nematode (flecha). 31. Cuatro secciones transversales (flecha) de una larva nematode en tejido conectivo donde se observa una un estado inicial de desarrollo de la cápsula. Barras de escala: 100, 50 y 100 μm respectivamente.
Otra larva no identificada fue hallada parasitando Donax serra (Donacidae) en la costa oeste del sur de África; los autores no brindan una descripción del nematodo ni de la patología ocasionada (Tharme et al. 1996). Asimismo, también en el Golfo de México, un nematodo larval no identificado fue registrado en Crassostrea virginica (Bower y McGladdery 2003).
No se conocen métodos de control. Sin embargo, se debe tener en cuenta la proximidad de hospedadores definitivos infectados (tortugas en el caso de S. sulcata y elasmobranquios en el de Echinocephalus sp.) en los cultivos de bivalvos, a fin de evitar la infestación o disminuir su abundancia.
4. OTROS ORGANISMOS PARÁSITOS O HABITANTES DE LA CAVIDAD DEL MANTO
4.1. Moluscos gasterópodos
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Los Gastropoda de la familia Pyramidellidae comprenden un grupo muy diverso de heterobranquios de pequeño tamaño que viven como ectoparásitos principalmente en gasterópodos, bivalvos y poliquetos (Lauckner 1983).
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La familia incluye más de 6000 especies agrupadas en aproximadamente 350 géneros (Schander et al. 2003). Las valvas son de tipo turriteliformes o cónicas, y miden entre 0,5 mm y 3,5 cm de longitud, aunque la mayoría de las especies son menores a 13 mm (Schander et al. 2003). Todas las especies estudiadas se alimentan de los fluidos corporales de sus hospedadores por medio de una larga proboscis, ya que no poseen rádula. Los gasterópodos se ubican generalmente en el borde del manto; la penetración en el tegumento del hospedador está facilitada por un estilete protusible (Lauckner 1983).
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La familia Pyramidellidae es cosmopolita. Entre los bivalvos de importancia comercial afectados se hallan los ostreidos Ostea edulis y Crassostrea viriginica, el mejillón Mytilus edulis, el pectínido Argopecten irradians y las almejas Cerastoderma spp. y Tridacna gigas (Lauckner 1983; Lester 1989).
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El grado de especificidad que exhiben los Pyramidellidae aún está en discusión y parece variar entre especies. Por ejemplo, Robertson y Mau-Lastovicka (1979) estudiaron dos especies que viven en simpatría y determinaron que ocupan distintos hábitats y poseen diferencias en cuanto a sus preferencias por el hospedador. Así, Boonea seminuda se alimenta preferentemente de A. irradians y B. impressa de C. viriginica (Robertson y Mau-Lastovicka 1979). Estos gasterópodos ectoparásitos son hermafroditas y ponen sus huevos en masas gelatinosas sobre la valva de sus hospedadores (Robertson y Mau-Lastovicka 1979).
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Ejemplares de O. edulis procedentes de Inglaterra, han sido hallados altamente parasitados por Odostomia eulimoides. Los gasterópodos se hallaban ubicados de a pares en pequeños pliegues justo dentro del margen ventral de las valvas. En estos pliegues o bolsillos, formados en respuesta a la presencia de los parásitos, se hallaron asimismo puestas de los gasterópodos. En este mismo bivalvo procedente de la misma localidad, se ha registrado un efecto acumulativo, donde las ostras de más edad exhiben serias deformaciones valvares (Lauckner 1983). Deformaciones similares han sido también registradas en M. edulis en áreas cercanas (Lauckner 1983).
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Se ha observado que las almejas gigantes Tridacna gigas, sometidas a cultivo en Australia, se hallan infectadas con altas intensidades de Pyramidaellidae que matan a los juveniles (Lester 1989). Asimismo, se ha señalado que estos moluscos reducen la tasa de crecimiento de C. virginica y pueden transmitir al protozoario Perkinsus marinus de un individuo a otro (White et al. 1987).​
4.2. Copépodos
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Los copépodos son crustáceos acuáticos típicamente pequeños e inconspicuos, aunque extremadamente abundantes. Aproximadamente la mitad de las especies descritas poseen asociaciones simbióticas con otros organismos, probablemente de tipo parásita. Sin embargo, la naturaleza de tal asociación aún no está dilucidada para la gran mayoría de las especies (Rohde 2005).
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Los bivalvos marinos poseen más copépodos parásitos que cualquier otro grupo de invertebrados, habiéndose descripto más de 430 especies (Humes 1994; Lauckner 1983). La mayor parte de ellas pertenecen al Orden Poecilostomatoida y unos pocos son Harpacticoida (familia Tisbidae, e.g., Tisbe celata (Humes 1954)). Dentro de los Poecilostomatoida, las familias registradas en bivalvos son los Myicolidae (e.g, Myicola spp., Ostrincola spp., Pseudomyicola spp.), Clausidiidae (e.g., Conchyliurus spp.), Anthessidae (e.g., Anthessius spp.), Lichomolgidae (e.g., Lichomolgus spp., Philoconcha spp., Modiolicola spp., Herrmannella spp.) y Mytilicolidae (Mytilicola spp. y Pectenophilus sp.) (Humes 1994; Huys et al. 2006; Kim 2004). Cabe destacar que los Poecilostomatoida están actualmente incluidos en los Cyclopoida (Boxshall y Halsey 2004 en Huys et al. 2007).
La mayor parte de los copépodos asociados a bivalvos poseen el cuerpo ligeramente modificado para parasitar las branquias. Sin embargo, algunos de ellos, como las especies del género Mytilicola, poseen cuerpos elongados y la segmentación y los apéndices del cuerpo se hallan reducidos, adaptados para habitar el intestino de los bivalvos (Figs. 32 y 33) (Ho 1980; Rohde 2005; Yamaguti 1936). El máximo grado de modificación se ha observado en Pectenophilus ornatus, parásito de las branquias de los pectínidos Patinopecten yessoensis y Chlamys farreri nipponensis en Japón (Nagasawa et al. 1988). Este enigmático copépodo fue en un principio confundido con un rizocéfalo (crustáceo cirripedio altamente modificado que parasita braquiuros) ya que su morfología se le asemeja. Análisis moleculares recientes lo ubican dentro de los Mytilicolidae (Huys et al. 2006).
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Los bivalvos de importancia comercial que han sido hallados parasitados por copépodos abarcan las ostras Ostrea spp. Crassostrea gigas, los mejillones, Mytilus spp., los pectínidos Patinopecten yessoensis, Chlamys spp., Pinctada maxima y las almejas Mactra spp., Solen spp., Tapes spp., Panopea japonica, Macoma baltica, Tridacna spp.,
Cerastoderma edule y Meretrix meretrix (Bower y McGladdery 2003; Huys et al. 2007; Jones y Creeper 2006; Kim 2004; Lauckner 1983; Nagasawa et al. 1988). En Corea se han reconocido 27 especies de copépodos asociados a 40 especies de bivalvos, muchos de ellos procedentes de cultivo. La mayor parte de las especies parecen ser endémicas de los mares de China, Japón y Corea; sólo cinco se conocen además para otras localidades (Kim 2004). Entre ellas, Pseudomyicola spinosus posee una distribución cosmopolita en aguas tropicales y subtropicales y se la ha registrado en más de 50 bivalvos hospedadores (Ho 1992 en Kim 2004). Mytilicola intestinalis parece estar confinada a aguas europeas (Lauckner 1983). Mytilicola orientalis y Myicola ostreae, ambas asociadas a Crassostrea gigas, han sido dispersadas involuntariamente con las introducciones de la ostra para su cultivo (Holmes y Minchin 1995 en Kim 2004). M. orientalis ha colonizado posteriormente a almejas autóctonas en el este del Pacífico (Bernard 1969 en Kim 2004).
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La especificidad por el hospedador depende de la especie de copépodo involucrada. Por ejemplo, en Corea, 20 de las 27 especies registradas habitan sólo una o dos especies de bivalvos, mientras que otras como P. spinosus habita 11 en la misma área de estudio y Ostrincola koe, 10 (Kim 2004).
La patología ocasionada por los copépodos es, en general, leve; sin embargo, varias mortalidades masivas han sido atribuidas sobre todo a Mytilicola sp., debido a que parasita el intestino causando su obstrucción cuando se presenta en altas intensidades (Fig. 33) (Lauckner 1983). En Europa, M. intestinalis ha sido el causante de efectos catastróficos sobre los cultivos de M. edulis, por afectar tanto el crecimiento como la robustez del biso (Figueras y Figueras 1981).
FIGURA 32. Mytilicola intestinalis (Copepoda: Mytilicolidae) en Mytilus galloprovincialis (Mytilidae) procedente de Galicia, España (fotografía tomada por Antonio Figueras). Barra de escala: 1 mm.
La patología ocasionada por los copépodos es, en general, leve; sin embargo, varias mortalidades masivas han sido atribuidas sobre todo a Mytilicola sp., debido a que parasita el intestino causando su obstrucción cuando se presenta en altas intensidades (Fig. 33) (Lauckner 1983). En Europa, M. intestinalis ha sido el causante de efectos catastróficos sobre los cultivos de M. edulis, por afectar tanto el crecimiento como la robustez del biso (Figueras y Figueras 1981). En general, no se han hallado variaciones en la abundancia de Mytilicola spp. al incrementarse la densidad de los mejillones. Las tallas menores no están usualmente infectadas; sin embargo, la abundancia aumenta en las tallas subsiguientes de manera exponencial (Dav ey 1989; Goater y Weber 1996). Tanto M. intestinalis como M. orientalis habitan principalmente en estuarios protegidos y con sustratos lodosos (Dav ey 1989; Goater y Weber 1996).
En China, Ho y Zeng (1994 en Kim 2004) registraron a O. koe como el responsable de la mortandad masiva de la almeja Meretrix meretrix en los años 1988 y 1989. En Japón, Nagasawa et al. (1993) observaron que las hembras de P. ornatus se alimentan de la hemolinfa del pectínido hospedador, por lo que en infecciones severas ocasionan una reducción del índice de condición. Además, afecta la condición de los pectínidos reduciendo su aceptación en el mercado.
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Este copépodo presenta prevalencias de hasta el 100% y está presente todo el año con reclutamientos máximos en otoño (Nagasawa et al. 1993).
FIGURA 33. Corte histológico (H & E) del intestino de Mytilus galloprovincialis (Mytilidae) parasitado por Mytilicola intestinalis (Copepoda: Mytilicolidae) procedente de Galicia, España, obsérvese la obstrucción del intestino y el daño en el epitelio causado por el apéndice del copépodo (flecha). Barra de escala: 100 μm.
En la costa este de Sudamérica, sólo se conoce la presencia de dos especies habitando la cavidad del manto de M. edulis, Ostrincola patagonianus y otra aún no identificada pero que estaría estrechamente relacionada a Tisbe celata (Cremonte 1999; Humes 1988).
Modiolicola gracilis y Pseudomyicola spinosus han sido registrados en los mejillones Mytilus galloprovincialis y Mytilus californianus en Baja California, México. Ambos copépodos estuvieron presentes a los largo de todo el año, con un máximo en otoño. La prevalencia e intensidad de los copépodos estuvieron positivamente correlacionadas con la talla de los bivalvos (Cáceres-Martínez et al. 1996). Aproximadamente el 90% de los individuos de P. spinosus se hallaron en las branquias y el resto en el tracto digestivo de M. galloprovincialis. En las branquias no se observaron daños histológicos; sin embargo, cuando los copépodos se ubicaron en el tracto digestivo, se registró una obstrucción del intestino, ruptura del epitelio y encapsulación alrededor de los tejidos digestivos (Oliva s-Valdéz y Cáceres-Martínez 2002). Asimismo, se registró una reducción del índice de condición de los mejillones parasitados por P. spinosus (Cáceres-Martínez et al. 1996).
4.3. Cangrejos brachiuros
La familia Pinnotheridae incluye crustáceos decápodos adaptados a la vida dentro de otros invertebrados marinos (bivalvos, poliquetos, equinodermos, holoturoideos y urocordados), siendo los bivalvos sus hospedadores preferidos. Más de 252 especies han sido descritas, muchas de ellas afectando a bivalvos de importancia comercial (Lauckner 1983; Sindermann 1990). Las especies de Pinnotheridae asociadas a bivalvos marinos se hallan incluidas principalmente en los géneros Pinnotheres, Tumidotheres, Fabia y Pinnixa. También se han citado especies de Juxtafabia, Zaops y Arcotheres habitando bivalvos marinos (Bezerra et al. 2006; Lauckner 1983; Sindermann 1990).
Entre las especies de bivalvos de importancia comercial en las que han sido registrados cangrejos Pinnotheridae, se encuentran ostras Crassostrea spp., Saccostrea palmula, Ostrea spp., mejillones Mytilus spp., Aulacomya atra, pectínidos Aequipecten spp., Chlamys nipponensis, Placopecten magellanicus y almejas Mya arenaria, Meretrix lusoria, Modiolus modiolus y Tapes philippinarum (Bezerra et al. 2006; Gómez-Simes 1993; Lauckner 1983; Narvarte y Saiz 2004; Sindermann 1990).
La diversidad y abundancia de los Pinnotheridae es mayor en aguas tropicales y subtropicales y decrece de manera significativa con la latitud. En aguas europeas, Pinnotheres pisum es la especie más común invadiendo bivalvos (Lauckner 1983). Por otra parte, Tumidotheres maculatus (Figs. 34 y 35) habita la costa atlántica en Norte y Sudamérica, habiéndose registrado en al menos 15 especies de bivalvos (Gómez-Simes 1993; Lauckner 1983; Narvarte y Saiz 2004).
FIGURAS 34 Y 35. Tumidotheres maculatus (Brachiura: Pinnoteridae) procedente de la cavidad del manto de Mytilus edulis (Mytilidae) de Argentina. 34. Macho. 35. Hembra. Barras de escala: 5 mm y 0,5 cm respectivamente.
Aunque originalmente fueron considerados como comensales, varios estudios han confirmado que producen efectos adversos en sus hospedadores. Estos incluyen daños en los palpos labiales y branquias, disminución en la capacidad de filtración y por consiguiente, en la tasa de crecimiento e índice de condición. Asimismo, el valor comercial de bivalvos albergando cangrejos en su interior se reduce notablemente (Bierbaum y Shumway 1988; Bierbaum y Ferson 1986; Cheng 1967a; Lauckner 1983; Narva rte y Saiz 2004; Sindermann 1990; Sun et al. 2006; Tablado y López Gappa 1995).
El ciclo de vida generalizado de un Pinnotheridae comprende varios estadios planctónicos sucesivos. El primer estadio como cangrejo invade la cavidad del manto del bivalvo donde sufre varias mudas. El estadio resultante para ambos sexos posee un exosesqueleto endurecido (por esto, los estadios anteriores son llamados «pre-duros») que pueden o no dejar al hospedador y copular. Los machos mueren mientras que las hembras vuelven a invadir al bivalvo, sufren cuatro mudas y ya no abandonan al hospedador, dado que la apertura de los sifones no es lo suficientemente grande como para permitirles salir. Estos cangrejos poseen exoesqueletos delgados y flexibles; se ubican sobre las branquias, en donde recogen con sus quelas los cordones de mucus que allí se forman para alimentarse (Bierbaum y Ferson 1986). En América del Norte, las hembras de T. maculatus no producen huevos hasta el verano y se conoce que viven dentro del hospedador durante dos o tres años (Pearce 1964).
Pearce (1966) halló una correlación positiva entre el ancho del caparazón de T. maculatus y la longitud de los ejemplares de Modiolus modiolus. Asimismo, determinó que la prevalencia de este pinotérido varía considerablemente con la profundidad y también entre localidades, pudiendo alcanzar valores cercarnos al 100%.
En China, Sun et al. (2006) observaron una prevalencia de infestación de Pinnotheres sinsensis en M. galloprovincialis entre 1,9 y 62%. Asimismo, el 53,8% de los mejillones estuvo parasitado por un solo individuo hembra, el 21,4% por un individuo macho y el 18,1 por una pareja. Sólo las hembras del cangrejos produjeron un impacto significativo sobre el índice de condición de los mejillones (Sun et al. 2006).
En Australia, Pinnotheres hickmani es frecuente en M. edulis de cultivo, reduciendo el peso de las partes blandas de los animales infectados hasta un 26% (Lester 1989). En Argentina, T. maculatus fue registrado en bancos de M. edulis de 30 a 60 m de profundidad con prevalencias de entre 54 y 73% (Figs. 34 y 35) (Tablado y López Gappa 1995). Los ejemplares de mejillón que albergan el último estadio de la hembra adulta tuvieron una longitud de valva y un peso seco de las partes blandas significativamente menor con respecto a aquellos no parasitados (Tablado y López Gappa 1995). Asimismo, en el mencionado país, T. maculatus, ha sido registrado en la ostra Ostrea puelchana y en el mitílido Aulacomya atra en bancos de más de 40 m de profundidad (Fenucci 1975; Gómez-Simes 1993). En el norte de la Patagonia argentina, Narvarte y Saiz (2004) estudiaron los efectos de T. maculatus sobre Aequipecten tehuelchus procedentes de bancos entre 11 y 26 m de profundidad. Estos autores hallaron que la prevalencia de infestación varió entre 14 y 50%, sin diferencias significativas entre las distintas profundidades; la mayoría de los pectínidos albergó un solo cangrejo, generalmente hembra. El índice de condición fue significativamente menor en los individuos infectados que en los no infectados (Narvarte y Saiz 2004)​​
4.4. Nemertinos
El Phylum Nemetrea comprende más de 1100 especies y cerca de 250 géneros. La mayor parte de ellas se hallan en hábitats bentónicos y pelágicos; unas pocas habitan en agua dulce o son terrestres. Hasta ahora, al menos 40 especies han sido registradas viviendo relaciones simbióticas, en todos los casos con invertebrados marinos. La naturaleza de dicha asociación es desconocida, aunque actualmente se considera que la mayoría sería de tipo comensal (Rohde 2005).
En particular, la familia Malacobdellidae posee un único género, Malacobdella, con seis especies válidas; todas ellas endocomensales en la cavidad del manto de bivalvos (Rohde 2005). Poseen un cuerpo aplanado y su extremo posterior porta una ventosa simple con la que se sujetan dentro de la cavidad del manto. Se alimentan por suspensión, utilizando su epidermis ciliada y una papila faringea para atrapar organismos microscópicos. Típicamente se halla un adulto por bivalvo hospedador. Para M. grossa se ha sugerido una longevidad de hasta 20 años (Sundet y Jobling 1985).
Los bivalvos parasitados por Malacobdella spp. pertenecen principalmente a la subclase Heterodonta, aunque también a los Protobranchia y Pteriomorphia (Rohde 2005). Las especies de bivalvos de importancia comercial registradas como hospedadores de nemertinos incluyen la ostra Crassostrea virginica y las almejas Mercenaria mercenaria, M. campechensis, Cerastoderma edule, Venus casina, Arctica islandica, Mya arenaria, Hiatella arcaica y Panopea abbreviata (Gibson 1994; Lauckner 1983; Rohde 2005).
La familia posee una distribución cosmopolita. Cinco de las seis especies válidas han sido registradas para una única especie de bivalvo hospedador, exhibiendo además una distribución geográfica limitada. Por otra parte, M. grossa ha sido hallada en al menos 27 especies de bivalvos diferentes y está ampliamente distribuida en las costas de Europa y en las costas atlántica y pacífica de América del Norte (Gibson 1994; Iva nov et al. 2002; Rohde 2005).
En la costa este de Patagonia, M. arrokeana estuvo presente entre el 86 y el 100% de los ejemplares de Panopea abbreviata a lo largo de todo el año (Figs. 36 a 40). En el 90% de los casos se halló un solo individuo maduro, siendo la proporción de sexos 1:0,64 con dominancia de hembras (Figs. 36 a 38) (Teso et al. 2006). No se ha investigado el mecanismo por el cual se halla habitualmente sólo un nemertino por hospedador, habiéndose sugerido que algún tipo de secreción química del nemertino adulto impida el establecimiento de los reclutas (Teso et al. 2006).
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Al parecer, son inocuos para sus hospedadores, por lo que se los considera como comensales (Lauckner 1983; Rohde 2005). Sin embrago, Sundet y Jobling (1985) argumentan una relación de tipo parásita entre M. grossa y Arctica islandica, ya que en este hospedador provoca una disminución, leve pero significativa, del crecimiento del bivalvo. Asimismo, Sundet y Jobling (1985) determinaron que los individuos parasitados poseen un índice de condición menor que aquellos no parasitados.
FIGURAS 36 Y 37. Panopea abbreviata (Hiatellidae) procedente de Patagonia, Argentina, parasitada por un ejemplar macho de Malacobdella arrokeana (Nemertea: Mallacobdellidae) (flecha) fijado por la ventosa posterior en la cavidad del manto (fotografías tomadas por Gregorio Bigatti). Barras de escala: 5 y 1 cm respectivamente.
​Considerando el gran tamaño de los nemertinos, cabría esperar cierta disminución en las funciones vitales tales como la actividad de filtración, que, excepto el caso de M. grossa en A. islandica (Sundet y Jobling 1985), poco se ha investigado hasta el presente. Hasta donde se ha reportado, no causan daños severos en los tejidos al fijarse en el manto con la ventosa terminal. No causarían daños severos en los tejidos al fijarse en el manto con la ventosa terminal. Para el caso de P. abbreviata, se ha observado que en la zona donde la ventosa de M. akorreana establece un contacto más estrecho con el manto del bivalvo, se encuentra infiltrado por hemocitos en el tejido conectivo y algún tipo de secreción en la luz entre ambos organismos (Figs. 39 y 40)
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Otro nemertino que no pertenece a la familia Malacobdellidae y que ha sido hallado en la cavidad del manto de la almeja Scrobicularia lana en España es Tetrastemma fozensis (Tetrastemmatidae) (Rohde 2005).
FIGURAS 39 Y 40. Cortes histológicos (H & E) de Malacobdella arrokeana (Nemertea: Mallacobdellidae) sujeto al manto de Panopea abbreviata (Hiatellidae) en Ptagonia, Argentina. 39. Región donde el contacto entre el nemtertino y la almeja no es tan estrecho. 40. Obsérvese que al estar la ventosa del nemertino en estrecho contacto con el manto, este se encuentra infiltrado por numerosos hemocitos. Barras de escala: 100 μm.